В 1390 году братия обители Симоновской обратилась к преподобному Кириллу с просьбой стать их игуменом. Будучи игуменом, преподобный Кирилл постоянно принимал многочисленных посетителей, и многие из них были знатными. Люди шли к игумену за наставлением, советом и благословением, и такое множество народа вносило в душу преподобного Кирилла смущение, ибо он избегал славы и внимания человеческого. По этой причине преподобный сложил с себя игуменский сан и подвизался как обыкновенный инок.
Преподобный Кирилл искал уединения полнейшего и безмолвия, и Богоматерью было ему дано указание чудесное — удалиться в область Вологодскую, на брег Белого озера. Там преподобный поселился в глухой чаще лесной и стал вести отшельническую жизнь. Но и там к нему начали стекаться люди, и тогда старец Кирилл понял: время безмолвствовать закончилось.
В честь Успения Пресвятой Богоматери преподобным Кириллом в 1397 году был построен храм. Когда же количество братии увеличилось, дал старец обители своей устав общежития, и освящал сей устав собственным житейским примером. В церкви никому не позволялось беседовать, никто не смел покидать храм до того, как окончится службы, а к Евангелию святому подходить полагалось по старшинству. Трапеза также совершалась по правилам: трапезничать каждый садился строго на свое место, трапеза проходила в тишине, а затем так же молча каждый уходил в свою келью. Деньги церковные хранились в казне монастыря, никто не обладал какой-либо собственностью. Кельи не запирались, да ничего, помимо книг да икон, в них не было.
Господь угодника Своего преподобного Кирилла наградил даром целительским и прозорливостью. Как-то раз для Божественной литургии не оказалось достаточно вина, и преподобный велел ему подать пустой сосуд. Как только взял старец сосуд тот в руки, тот оказался полон вином. А во время голода святой Кирилл безотказно раздавал всем нуждавшимся хлеб, а тот все не заканчивался, хотя запас хлеба был невелик: его едва лишь хватало для церковной братии. Однажды старец Кирилл урезонил бурю, что поднялась на озере.
Последнее свое богослужение совершил преподобный Кирилл 9 июня 1427 года, в день Святой Троицы, на 90-м году жизни. Затем завещал братии любить друг друга и блаженно почил.